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 BIOTECNOLOGÍA, AGRO Y BIODIVERSIDAD

Laboratorio de bioquímica de invertebrados acuáticos

Estructura-función y evolución de proteínas de moluscos invasores,
plagas y vectores de parásitos

Grupo de trabajo

Director de LíneaHeras

Heras, Horacio

Investigador
h-heras@med.unlp.edu.ar

Dreon, Marcos SebastiánDreon

Investigador
msdreon@med.unlp.edu.ar

Ituarte, SantiagoItuarte

Investigador
santiago.ituarte@gmail.com

Pasquevich, M. YaninaPasquevich

Investigadora
mypasquevich@med.unlp.edu.ar

Brola, Tabata RominaBrola

Becaria
btabata@med.unlp.edu.ar

Chiumiento, IgnacioChiumiento

Becario
ichiumiento@med.unlp.edu.ar

Pavia, IgnacioPavia

Becario
ipavia@med.unlp.edu.ar

Soldati, Kevin BrianSoldati

Becario
ksoldati@med.unlp.edu.ar

Colaboradores de otras instituciones

Jian-Wen Qiu
Hong Kong Baptist University, Republica Popular de China.

Ceolín, Marcelo
INIFTA -Instituto de Investigaciones Fisicoquímicas Teóricas y Aplicadasa (CONICET - CCT- La Plata - UNLP). La Plata. Provincia de Buenos Aires. Argentina.

Fernández, Patricia
Cátedra de Patología de la Facultad de Ciencias Veterinarias. UNLP. La Plata. Provincia de Buenos Aires. Argentina.

Resumen de línea

Objetivos

Nuestro grupo está abocado a catalogar, identificar y luego estudiar la estructura y funciones de proteínas desconocidas de los huevos de caracoles invasores, plaga del agro y vectores de parásitos. Esperamos comprender sus estrategias reproductivas desde el punto de vista bioquímico y al mismo tiempo, seleccionar algunas de estas nuevas proteínas con potencial como compuestos bioactivos para explorar su aplicación en biomedicina.

Importancia de estudiar las proteínas de un caracol

El conocimiento de la estructura y función proteica es de relevancia fundamental para la comprensión de todos los procesos biológicos. Los moluscos gasterópodos son una fuente de moléculas bioactivas muy empleadas en farmacología y medicina ya que presentan una excepcional diversidad de compuestos reflejo de su larga historia evolutiva. No obstante las proteínas de los huevos de moluscos están muy poco investigadas. Nuestro grupo las está estudiando tomando como modelo las de Pomacea canaliculata (Lamarck, 1822),también llamado ampularia, un caracol acuático, invasor a nivel mundial que se ha convertido en plaga para los cultivos de arrozales. Su expansión incontrolada trajo aparejado el avance de un parasito nematode que es vector, causante de meningoencefalitis eosinofílica humana en Asia y latinoamérica. Sus huevos, fuertemente coloreados por proteínas pigmentadas, casi no poseen depredadores.

Preguntas que se pretende responder

¿Qué tipos de proteínas tienen los huevos de este caracol?
¿Cuáles son las propiedades de estas proteínas y qué rol juegan en el mecanismo de defensa de embriones?
¿Tienen alguna aplicación como herramientas en biomedicina?

Metodología que se emplea

Nuestro grupo utiliza una aproximación multidisciplinaria con colaboraciones de otros grupos del país y el exterior para responder estas preguntas, empleando habitualmente una combinación de metodologías bioquímicas, de biología molecular, biofísicas, de biología celular, histopatológicas y bioensayos con animales de laboratorio. Algunas de las técnicas que utilizamos incluyen:
• Determinación de las secuencias de aminoácidos.
• Estudio de la actividad bioquímica de los inhibidores, lectinas y enzimas aislados de los huevos.
• Estudios de estructura/función de proteínas mediante dispersión de Rayos X a bajo ángulo y técnicas biofísicas.
• Estudios microbiológicos de inhibición de crecimiento bacteriano.
• Estudios in vitro de toxicidad e interacción con células tumorales en cultivo.
• Estudios inmunológicos básicos.
• Bioensayos de toxicidad en modelo murino.
• Utilización de microscopía óptica y electrónica para estudios histopatológicos y de efecto sobre el sistema nervioso y digestivo de potenciales depredadores.

Principales resultados

Estudiamos el proteoma del fluido de los huevos y hemos demostrado que P. canaliculataha ha adquirido un fascinante mecanismo de defensa antidepredador donde las perivitelinas juegan un rol central, dotando a los embriones de una de las mejores defensas en los animales a nivel bioquímico. Caracterizamos las perivitelinas mayoritarias (PcOvo y PcPV2) que participan de la defensa:
La carotenoproteina PcOvo aporta compuestos fotoprotectores y antioxidantes que a la vez le dan un color intenso. Su llamativa coloración advertiría a potenciales depredadores sobre la presencia de las variadas toxinas proteicas del fluido perivitelino que rodea al embrión. PcOvo tiene también asociada una actividad como como inhibidor de las proteasas del tracto gastrointestinal del depredador, limitando la digestión de los nutrientes del huevo (defensa antidigestiva). Administrada por vía oral disminuye la tasa de crecimiento en ratas y dificulta la adquisición de nutrientes.

PcPV2 es letal para roedores y es la primera toxina proteica descripta dentro de un huevo. Su estructura difiere de toda otra toxina animal, ya que combina una subunidad lectina, que reconoce secuencias específicas de azúcares de membrana, y una subunidad que forma poros en las membranas. Pese a no tener parangón en animales, es similar a algunas toxinas del tipo AB descriptas en semillas y a la toxina botulínica. Se desconoce si este novedoso sistema de defensa existe en huevos de otras especies. Seguimos estudiando sus propiedades y mecanismo de acción.
Por otro lado, estudiamos la proteína mayoritaria de los huevos de Pomacea scalarisdenominada escalarina (PsSC) que dota a los huevos de un llamativo color rosa-salmón, que podría funcionar como una señal de advertencia. Demostramos que es una potente lectina que presenta sin embargo muchas similitudes estructurales y funcionales con PcOvo, que no lo es.
Estamos estudiando su función defensiva como lectina tóxica sobre el sistema digestivo y su potencial como biomarcador de células tumorales. Otras lectinas de gasterópodos tienen impacto en la práctica médica y se comercializan para mejorar la farmacocinética de drogas glicoproteicas o en la diagnosis de enfermedades como por ejemplo biomarcadores tumorales.
La estructura (y función) de estas 3 proteínas es muy resistente a las altas temperaturas, a un amplio rango de pH y a la digestión gastrointestinal, lo que les permite llegar a los intestinos biológicamente activos, resaltando aún más su aplicabilidad biotecnológica.

Implicancias ecológicas y evolutivas

La presión de selección ejercida por los depredadores y el ambiente hostil sobre los huevos habría llevado a la adquisición de nuevas propiedades para soportar el desarrollo aéreo en un animal acuático. Parecería que a nivel bioquímico, estas adaptaciones involucran a un nuevo tipo de perivitelinas que además de ser proteínas de reserva, son complejos multifuncionales dotados de defensas muy eficientes contra la depredación junto con propiedades protectoras del embrión frente a las condiciones ambientales hostiles.
La presencia de huevos defendidos con proteínas de estas características no ha sido encontrada en otros miembros del reino animal, pero es similar a las defensas de plantas contra la hebivoría.


Phylogenetic variations in a novel family of hyperstable apple snail egg proteins: insights into structural stability and functional trends.
Pasquevich, M. Y; Diupotex-Chong, M. N; Dreon, M. S; Heras, H.
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Egg toxic compounds in the animal kingdom. A comprehensive review.
Gigio, M.; Boland, W; Heras, H.
2022. Natural Product Report 39
DOI https://doi.org/10.1039/d2np00029f

Ingestion of Poisonous Eggs of the Invasive Apple Snail Pomacea canaliculata Adversely Affects Bullfrog Lithobathes catesbeianus Intestine Morphophysiology.
Brola, Tabata R.; Dreon, Marcos S.; Fernández, Patricia E.; Portiansky, Enrique L.; Heras, Horacio.
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Biochemical and morphological features of the uropygial gland of the Chilean Flamingo and their functional implications.
Chiale, María Cecilia; Cadierno, María Pilar; Fernández, Patricia; Mijailovsky, Sergio; Heras, Horacio; Barbeito, Claudio; Montalti, Diego.
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Dynamics of circulating lipoproteins and lipids in Brown Skua (Stercorarius antarcticus lonnbergi) during the breeding cycle.
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Exaptation of two ancient immune proteins into a new dimeric pore-forming toxin in snails.
Giglio, M. L.; Ituarte, S.; Milesi, V.; Dreon, M.S.; Brola, T. R.; Caramelo, J.; Ip, J. C. H.; Maté, S.; Qiu, J. W.; Otero, L. H.; Heras, H.
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Apple snail egg perivitellin coloration, as a taxonomic character for invasive Pomacea maculata and P. canaliculata, determined by a simple method.
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A highly stable, nondigestible lectin from Pomacea difusa unveils clade-related protection systems in apple snail eggs.
Brola, T. R; Dreon, M. S; Qiu, J. W; Heras, H.
2020. Journal of experimental biology.
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Novel Role for Animal Innate Immune Molecules: Enterotoxic Activity of a Snail Egg.
Giglio, Matías L.; Ituarte, Santiago; Ibañez, Andrés E.; Dreon, Marcos S.; Prieto, Eduardo; Fernández, Patricia E.; Heras, Horacio.
2020. MACPF-Toxin. Frontiers in immunology.
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Egg perivitelline fluid proteome of a freshwater snail: Insight into the transition from aquatic to terrestrial egg deposition
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Hemocyanin of the Caenogastropod Pomacea canaliculata exhibits evolutionary differences among gastropod clades.
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Understanding the Transition from Water to Land: Insights from Multi-omic Analyses of the Perivitelline Fluid of Apple Snail Eggs.
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Non-digestible proteins and protease inhibitors: Implications for defense of the colored eggs of freshwater apple snails.
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Sun, J, H Mu, JCH Ip, R Lib, T Xub, N Kumagai, Y Yusa, A Accorsi, A Sánchez Alvarado, E Ross, A Castro-Vazquez, IA Vega, H Heras, S Ituarte, B Van Bocxlaer, KA Hayes, RH Cowie, Z Zhao, Y Zhang, P-Y Qian, J-W Qiu.
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Egg perivitelline fluid proteome of a freshwater snail (Caenogastropoda): insight into the transition from aquatic to terrestrial egg deposition.
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Biosynthesis in the Albumen Gland-Capsule Gland Complex Limits Reproductive Effort in the Invasive Apple Snail Pomacea canaliculata.
Cadierno, M. P; Saveanu, L; Dreon, M. S; Martín, P. R; Heras, H.
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Validation by qPCR of reference genes for reproductive studies in the invasive apple snail Pomacea canaliculata.
Cadierno, M. P; Dreon, M. S; Heras, H.
2018. Malacologia.
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A lectin of a non-invasive apple snail as an egg defense against predation alters the rat gut morphophysiology.
Ituarte, S; Brola, T. R; Fernández, P. E; Mu, H; Qiu, J; Heras, H; Dreon, M. S.
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AmpuBase: a transcriptome database for eight species of apple snails (Gastropoda: Ampullariidae).
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Egg perivitelline fluid of the invasive snail Pomacea canaliculata affects mice gastrointestinal function and morphology.
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dx.doi.org/10.1086/691526

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Dataset for the proteomic and transcriptomic analyses of perivitelline fluid proteins in Pomacea snail eggs.
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2017. Data in Brief.
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Convergent evolution of plant and animal embryo defences by hyperstable non-digestible storage proteins.
Pasquevich, M.Y; Dreon, M.S; Qiu, J-W; Mu, H; Heras, H.
2017. Scientific Reports.
dx.doi.org/10.1038/s41598-017-16185-9

The eggs of the apple snail Pomacea maculata are defended by indigestible polysaccharides and toxic proteins.
Giglio, M. L; Ituarte, S; Pasquevich, M. Y; Heras, H.
2016. Can. J. Zool.
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Effects of sewage discharges on lipid and fatty acid composition of the freshwater Patagonian bivalve Diplodon chilensis.
Rochetta, I; Pasquevich, M. Y; Heras, H; Rios De Molina, M. C; Luquet, C. M.
2014. Mar. Pollut. Bull.
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Insights into embryo defenses of the invasive apple snail Pomacea canaliculata: egg mass ingestion affects rat intestine morphology and growth.
Dreon, M. S; Fernández, P. E; Gimeno, E; Heras, H.
2014. PLoS Neglect.
dx.doi.org/10.1371/journal.pntd.0002961

The major egg reserve protein from the invasive apple snail Pomacea maculata is a complex carotenoprotein related to those of Pomacea canaliculata and Pomacea scalaris.
Pasquevich, M. Y; Dreon, M, S; Heras, H.
2014. Comp. Biochem. Physiol.
dx.doi.org/10.1016/j.cbpb.2013.11.008

¿Por qué hay huevos que nadie quiere comer?
Heras, H. 2014. Ciencia Hoy. (Trabajo de divulgación)
cienciahoy.org.ar/2014/04/por-que-hay-huevos-que-nadie-quiere-comer/

Effect of crude oil petroleum hydrocarbons on protein expression of the prawn Macrobrachium borellii.
Pasquevich, M. Y; Dreon, M. S; Gutiérrez Rivera, J. N; Vázquez Boucard, C; Heras H.
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dx.doi.org/10.1016/j.cbpc.2013.03.006

Study of biochemical biomarkers in freshwater prawn Macrobrachium borellii (Crustacea: Palaemonidae) exposed to organophosphate fenitrothion.
Lavarías, S; García, C; Crespo, R; Pedrini, N; Heras H.
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Novel animal defenses against predation: A snail egg neurotoxin combining lectin and pore-forming chains that resembles plant defense and bacteria attack toxins.
Dreon, M. S; Frassa, M. V; Ceolín, M; Ituarte, S; Qiu, J. W; Sun, J; Fernández, P. E; Heras, H.
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Vitellogenin and lipovitellin from the prawn Macrobrachium borellii as hydrocarbon pollution biomarker.
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dx.doi.org/10.1016/j.marpolbul.2012.05.027

First proteome of the egg perivitelline fluid of a freshwater gastropod with aerial oviposition.
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Agglutinating activity and structural characterization of scalarin the major egg protein of the snail Pomacea scalaris.
Ituarte, S; Dreon, M. S; Ceolin, M; Heras, H. (d’Orbigny, 1832).
2012. PLoS ONE
dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0050115

Antioxidant response and oxidative stress levels in Macrobrachium borellii (Crustacea: Palaemonidae)exposed to the water-soluble fraction of petroleum.
Lavarías, S; Heras, H; Pedrini, N; Turnier, H; Ansaldo, M.
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Triacylglycerol catabolism in the prawn Macrobrachium borellii (Crustacea: Palaemoniade).
Pasquevich, M. Y; Dreon, M. S; Lavarías, S; Heras, H.
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Isolation and characterization of two vitellins from eggs of the spider Polybetes pythagoricus (Araneae: Sparassidae).
Laino, A; Cunningham, M. L; Heras, H; García, C. F.
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In vitro lipid transfer between lipoproteins and midgut-diverticula in the spider Polybetes pythagoricus.
Laino, A; Cunningham, M; Heras, H; García, C. F.
2011. Comp. Biochem. Physiol.
dx.doi.org/10.1016/j.cbpb.2011.08.003

Structure and stability of the neurotoxin PV2 from the eggs of Pomacea canaliculata.
Frassa, V; Ceolin, M; Dreon, M. S; Heras, H.
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dx.doi.org/10.1016/j.bbapap.2010.02.013

The Role of the Proteinase Inhibitor Ovorubin in Apple Snail Eggs Resembles Plant Embryo Defenses Against Predation.
Dreón, M. S; Ituarte, S; Heras, H.
2010. PLoS ONE.
dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0015059

Carbohydrates and glycoforms of the major egg perivitellins from Pomacea apple snails (Architaenioglossa: Ampullariidae).
Ituarte, S; Dreón, M. S; Pasquevich, M. Y; Fernández, P. E; Heras, H.
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Structure and stability of crustacean lipovitellin: Influence of lipid content and composition.
García, C. F; Cunningham, M; Soulages, J. L; Heras, H; Garda, H. A.
2010. Comp. Biochem. Physiol.
dx.doi.org/10.1016/j.cbpb.2009.10.010

First insight into the lipid uptake, storage and movilization in arachnids. Role of midgut diverticula and lipoproteins.
Laino, A; Cunningham, M; García, C. F; Heras, H.
2009. J. Insect Physiol.
dx.doi.org/10.1016/j.jinsphys.2009.08.005

Partial characterization of a malonyl-CoA-sensitive carnitine o-palmitoyltransferase I from Macrobrachium borellii. (Crustacea: Palaemomidae).
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Isolation and characterization of a novel perivitellin from the eggs of Pomacea scalaris (Mollusca, Ampullariidae).
Ituarte, S; Dreon, M. S; Ceolin, M; Heras, H.
2008. Mol. Reprod. Dev.
dx.doi.org/10.1002/mrd.20880

First egg protein with a neurotoxic effect on mice.
Heras, H; Frassa, V; Fernández, P. E; Galosi, C. M; Gimeno, E; Dreon, M. S.
2008. Toxicon 52
dx.doi.org/10.1016/j.toxicon.2008.06.022

Global shape and pH stability of ovorubin, an oligomeric protein from the eggs of Pomacea canaliculata.
Dreón, M. S; Ituarte, S; Ceolín, M; Heras, H.
2008. FEBS J.
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Embryo lipoproteins and yolk lipovitellin consumption during embryogenesis in Macrobrachium borellii (Crustacea: Palaemonidae).
García, F; Cunningham, M; Garda, H; Heras, H.
2008. Comp. Biochem. Physiol.
dx.doi.org/10.1016/j.cbpb.2008.07.015

Astaxanthin binding and structural stability of apple snail carotenoprotein ovorubin.
Dreon, M. S; Ceolin, M; Heras, H.
2007. Arch. Biochem. Biophys.
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Effect of the water-soluble fraction of petroleum on microsomal lipid metabolism of Machrobrachium borellii (Arthropoda: Crustacea).
Lavarías, S; García, F; Pollero, R. J; Heras, H.
2007. Aquatic Toxicol.
dx.doi.org/10.1016/j.aquatox.2007.02.017

Egg carotenoproteins of neotropical ampullariidae (gastropoda: arquitaenioglossa).
Heras, H; Dreon, M. S; Ituarte, S; Pollero, R. J.
2007. Comp. Biochem. Physiol.
dx.doi.org/10.1016/j.cbpc.2006.10.013

Novel Role for Animal Innate Immune Molecules: Enterotoxic Activity of a Snail Egg MACPF-Toxin.
Giglio, M.L.; Ituarte, S; Ibañez, Andrés E.; Dreon, M.S.; Prieto, Ed; Fernandez, Pe; Heras, H; Munson, Gp; Cristin Gilbert, Rj; Pradel, G.
2022. Lausanne
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Estudios bioquímicos de la ATP citrato liasa de bacterias simbiontes de Alvinella pompejana (Anellida: Poliqueta).
Ignacio Pavía
2022. La Plata: Universidad Nacional de La Plata. Facultad de Ciencias Exactas. p. 73-78
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Apple Snail perivitellins. Multifunctional egg proteins¨. In: Biology and management of invasive apple snails.
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Métodos de control del desarrollo de floraciones cianobacterianas en ambientes acuáticos.
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Changes in carbohydrate expression in the cervical spinal cord of mice intoxicatedwith perivitellin PV2 from Pomacea canaliculata. In: Poisoning by plants, mycotoxins and related toxins.
Fernández, P. E; Frassa, V; Gimeno, E. J; Dreon, M; Heras, H.
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¿Por qué hay huevos que nadie quiere comer?
Heras, H.
2014. Ciencia Hoy (Trabajo de divulgación)
Ver articulo

“IFS Jubilee Award 2006”
Premio otorgado a los investigadores sobresalientes de proyectos subsidiados por la Internacional Foundation for Science al Dr. Heras Horacio. Suecia – 2006.



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Director de línea
Dra. Reggiani, Paula

● Diagnóstico genómico y estudio estructural de proteínas implicadas en amiloidosis en pacientes
● Estudio de variantes de la apolipoproteína A-I humana involucradas en amiloidosis. Estructura, función y patogenicidad.

Directora de línea
Dra. Tricerri, María Alejandra

Participación de lípidos en la diferenciación neuronal
y en procesos neurodegenerativos.

Director de línea
Dr. Falomir--Lockhart, Lisandro

Mecanismos de acción antitumoral de compuestos fitoactivos y su nanovehiculización como estrategia para generar sistemas terapéuticos con propiedades mejoradas.

Director de línea
Dr. Rodenak Kladniew, Boris

Efectos de la sobrecarga de metales sobre el metabolismo lipídico y la formación de estrés oxidativo. Implicancias en el desarrollo de Alzheimer.

Directora de línea
Dra. Arnal, Nathalie

Metabolismo de ácidos grasos en la proliferación celular y evaluación de su posible uso como blanco terapéutico en cáncer.

Directora de línea
Dra. Scaglia, Natalia

● Estudio de la estructura función de toxinas bacterianas en diferentes tipos celulares (eritrocitos, plaquetas, células endoteliales, células Caco).
● Aplicaciones biomédicas con toxinas (diseño de kit de detección, desarrollo de nanoesponjas para tratamiento y de inmunotoxinas).

Directora de línea
Dra. Herlax, Vanesa

Rol de los ácidos grasos -3 sobre la composición y estructura de membranas y su relación con la respuesta neuroinflamatoria, la neurodegeneración y la conducta de ratas hipertensas.

Directora de línea
Dra. Maté, Sabina

Interacciones entre hongos entomopatógenos y sus hospedadores.

Director de línea
Dra. Huarte Bonnet, Carla

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